Der Name Drniš wurde zum ersten Mal in einem Vertrag vom 8. März 1494 erwähnt. Allerdings gibt es Spuren von älteren Mittelalter "Festung von kroatischen Adelsfamilie Nelipić am Ort genannt Gradina dominiert die Landschaft gebaut. Die Stadt wurde von den osmanischen Türken im Jahr 1522 aufgrund seiner strategischen Lage erobert. Viele Gebäude aus dieser Zeit sind noch heute erhalten. In der Barockzeit wurde die Moschee von den Türken gebaut in eine Kirche verwandelt. Im Jahre 1918 wurde die Stadt von italienischen Truppen, die dort bis zu einem Rückzug im Jahre 1921 blieb, als Folge des Vertrags von Rapallo besetzt. Die Stadt wurde später ein Teil des Königreichs der Serben, Kroaten und Slowenen.
Am 16. September 1991 während des kroatischen Unabhängigkeitskrieges wurde Drniš durch Kräfte des 9. Corpus der Jugoslawischen Volksarmee und der Miliz der SAO Krajina Führung von General Ratko Mladić angegriffen. Die kroatische Bevölkerung floh unter Beschuss mit Mörsergranaten, und die Stadt wurde in der serbischen Republik Krajina integriert. Die Stadt und die umliegenden Dörfer kroatischen erlitt umfangreiche Abbruch-und Plünderungen in diesem Zeitraum. Im August 1995 wurde Drniš den kroatischen Regierung die Kontrolle während der Militäraktion Operation Sturm restauriert, und die serbische Bevölkerung floh nach Serbien oder Bosnien und Herzegowina. Dieses Mal sind die umliegenden serbischen Dörfer erlitten Verwüstung und Plünderung.